三种流苏鹬在繁殖期展示羽毛，来源：Hennicke Carl, 1902

编译 | 顾卓雅

责编 | 陈晓雪

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每到春末夏初之时，北半球的鸟儿们开始躁动不安。流苏鹬（Ruff，Philomachus pugnax），一种繁殖在欧亚大陆北部的鸟儿，也换上华丽的新装，开始了一年一度的“撩妹”秀。

雄性流苏鹬有着多样化的颜色和外表，有的身披尊贵霸气的黑棕色大氅，有的拥有玉树临风的雪白毛领，还有的自带弱柳扶风的中性气质。它们以不同的方式在求偶场中吸引着雌性。

雄性流苏鹬毛色多样，“撩妹”策略也有相应的差别。在所有雄性流苏鹬中，有87-95%是拥有形形色色黑棕色羽饰的“独立派”（Independent male），它们会积极捍卫自己的求偶领地，尽显雄性的王者风范。

“独立派”雄性流苏鹬。图片来源：Nature Genetics

白衣飘飘的“卫星”（Satellite male）在雄性流苏鹬中仅占5-20%，它们体型稍小，没有自己的求偶场，但由于同样拥有华服美饰，“独立派”会允许它们作为自己的伴舞小弟进入求偶场来吸引更多的雌性。而“卫星”流苏鹬也可以借此机会与雌性交配。

“卫星”雄性流苏鹬。图片来源：Nature Genetics

罕见的“菲德尔”（Faeder male）仅占雄性流苏鹬不到1%，它们“撩妹”策略也最为特殊：“菲德尔”流苏鹬的羽毛和体型与雌性相仿，这种“中性”的扮相虽然不能直接吸引雌性，却能让它在其他雄性不经意间混入求偶场，并混淆竞争对手、悄悄接近雌性，从而获得机会。

“菲德尔”雄性流苏鹬。图片来源：Nature Genetics

雄性流苏鹬繁殖期间色彩丰富的流苏状羽饰和大相径庭的求偶行为很早就吸引了人们的注意，到底是怎样复杂的遗传机制才能导致这么多方面的差异呢？近来，两篇发表在《自然·遗传学》（Nature Genetics）论文发现的结果令人震惊，这些纷繁的差异仅凭一个超级基因通过简单的孟德尔遗传就可以决定了。

这个控制三类雄性流苏鹬差异的超级基因由125个基因组成，这个长长的基因座位表现得像一个拥有三个等位基因的整体，调节着雄性流苏鹬的毛色、体型和行为。其中，“卫星”和“菲德尔”都是显性杂合的，“独立派”都是隐性纯合的。这样神奇的调节机制要求125个基因的表现如同一个统一的、稳定遗传的整体，即不能在世代间频繁发生重组。

瑞典乌普萨拉大学Sangeet Lamichhaney和深圳华大基因研究院Guangyi Fan等研究人员对15只“独立派”流苏鹬和9只“卫星”流苏鹬的基因组进行了高通量测序，发现一段长约4.5Mb的染色体在两类流苏鹬中存在着极大的差异。基于这段染色体，通过对21只流苏鹬进行系统发育分析，可以明确地将两者分为两组，而基于基因组其他序列的系统发育分析则无法将两类流苏鹬分开。由于这一差异过于明显，研究者认为，这个区域可能存在着倒位，即染色质的某一段区域在两端断裂后颠倒了180度再重新连接。进一步的实验证明了倒位的存在，倒位的近端断点发生在5.8Mb处，而远端断点发生在10.3Mb处，远端倒位处还存在一个2108bp的重复序列插入。

Lamichhaney指出，正是这个存在于“卫星”和“菲德尔”流苏鹬的这个基因座中的染色体倒位，几乎完全阻断了这个超级基因的重组，导致125个基因表现的如同一个整体，两者的性状可以稳定的遗传。“独立派”流苏鹬的超级基因由于不存在这个染色体倒位，脖颈处的羽饰会存在多种棕黑色的组合，而“卫星”和“菲德尔”流苏鹬的性状则比较稳定。

由于超级基因中的倒位发生在鸟类保守的同线性区域，因此不存在倒位的“独立派”流苏鹬应是最原始的类型。而与其差距最大的“菲德尔”等位基因，大约在380万年前就已与“独立派”等位基因分道扬镳。“卫星”等位基因则呈现出介于前两者之间的表现，等位基因上的一段区域与“独立派”较为接近，另一段则与“菲德尔”较为接近。研究人员认为，“卫星”等位基因的出现来源于约50万年前的“独立派”等位基因和类似“菲德尔”的等位基因的一次偶然的重组。

实际上，这样的结果在形态学上早已得到了印证，“卫星”流苏鹬颈部的羽饰形状与“独立派”相似，而体型较小则与“菲德尔”相同，说明“卫星”介于两者之间。而“卫星”流苏鹬也有自己独特的特征，比如独特的洁白流苏羽毛。

然而，造就超级基因的奇妙倒位带来的不全是好处。倒位的一个断点正好位于一个称为编码着丝粒蛋白N的基因（CENPN）。因为CENPN对有丝分裂中着丝粒的组装起着关键的作用，因此这个倒位可能是隐性纯和致死的。在人类细胞和斑马鱼的同源基因突变体中的实验表明，CENPN的失活将带来严重的不良影响。事实上，对流苏鹬家系的观察已经证明了这个倒位是纯和致死的。由于“卫星”流苏鹬在群体中的比例大于5%，因此含有“卫星”等位基因的杂合体流苏鹬必须至少提高5%的生存率，才能抵消纯和致死的影响。

奥地利卡尔·弗朗岑斯格拉茨大学（University of Graz）的Küpper和同事发现，提高生存率的一个重要因素是“卫星”和“菲德尔”流苏鹬都拥有更大的睾丸，可以产生数量更多、活力更高的精子。这样，就算它们的交配率不一定比“独立派”更高，也能在产生后代上占据一定优势。

显性基因积累这种致死性突变的原因主要有两个，其一，这个等位基因很少纯和，导致消除这类突变的选择变少。其二，在杂合体中，隐性致死的突变很难被选择除去。在其他物种中也存在着超级基因携带有害突变的现象，比如白喉雀和非洲白凤蝶。

如果明知道有纯和致死的危险，雌鸟会不会选择规避选择“卫星”雄性而使后代免于威胁呢？在其他物种中就存在着强烈的配偶规避选择。例如在白喉雀中，白条纹的个体通常会选择褐色条纹的配偶，这样就导致了适应能力较差的纯和白条纹个体十分稀少。这可能是一种反馈机制，通过非随机的交配减少纯和基因型的出现，并进一步减少有害突变的积累。目前，在流苏鹬中还未发现非随机交配的现象，想必在我们清楚了解了超级基因的作用机制后，在野外群体中进一步观察它们的交配选择将会十分有趣。

在动物界中，鸟类是外貌协会的典型代表，求偶季节许多鸟类都会展现美轮美奂的羽毛。在流苏鹬的超级基因中，对毛色分化起到作用的候选基因之一是位于倒位区内部的黑皮质素受体1（MC1R）。

Lamichhaney和同事通过全基因组关联分析发现了“卫星”的这个基因中有四个错义突变，导致四个在鸟类和哺乳动物中都保守的氨基酸残基发生了改变。而在“菲德尔”的这个基因中也有四个措义突变。其中，“卫星”和“菲德尔”共有的一个错义突变可能正是毛色变化的原因。因为在红脚鲣鸟中同样的突变也与较浅的毛色相关。研究者认为，在“卫星”流苏鹬中，MC1R基因与其他的性激素基因共同作用，导致了白色的羽饰的出现。“卫星”的MC1R基因必须是一个显性基因，因为“卫星”流苏鹬全是杂合体，只有显性基因才能表现出性状。此外，MC1R突变型会特定的表现在饰羽中，因为携带“卫星”等位基因的雌性个体和非繁殖期的“卫星”雄性的毛色与其他个体没有明显区别，并不会表现出浅色羽毛的性状。

而根据Küpper和同事的研究结果，“菲德尔”流苏鹬独特的外表则更可能源于磷脂酰肌醇-4,5 -二磷酸磷酸二酯酶2（PLCG2）的变异，这个基因在倒位后经历了复杂的缺失和重组，可能导致蛋白完全失活。PLCG2编码了一个跨膜信号酶，与和羽毛生长相关的表皮生长因子受体EGFR相互作用。因此，在“菲德尔”流苏鹬中，羽毛和行为的第二性征缺失可能就源于PLCG2的变异和失活。

颜值固然很重要，但是“撩妹”中行动也必不可少。对于行为的改变，超级基因中也存在着相应的候选基因。“卫星”和“菲德尔”超级基因中发生了三段缺失，分别位于HSD17B2（类固醇（17-β）脱氢酶2）和SDR42E1（短链脱氢酶/还原酶家族42E，成员1）。HSD17B2和SDR42E1都是性激素代谢中重要的酶。HSD17B2可以催化包括睾酮和双氢睾酮在内的雌激素和雄激素转变为不太活跃的类型。而在“菲德尔”超级基因中还发现了两个特有的缺失和两个特有的重复，可能与“菲德尔”的独特的行为有关。在繁殖期间，“独立派”循环系统中睾酮含量较高，而在“卫星”和“菲德尔”循环系统中雄烯二酮的含量较高，体现了下丘脑-垂体-性腺系统对不同行为的调控。

自然界中，像流苏鹬一样拥有超级基因的物种并不少见。这种通过简单明确的方式控制复杂的生物多样性的原理是进化生物学中美妙的一笔。与超级基因类似的现象还包括植物中的自交不亲和性、果蝇和小鼠减数分裂中的偏分离现象，以及是最常见的性染色体。对流苏鹬中超级基因的研究不仅为我们揭开了流苏鹬丰富“撩妹”技巧的神秘面纱，也为我们提供了研究重组和适应性进化的宝贵财富。

参考资料：

1.Jiggins C D. A flamboyant behavioral polymorphism is controlled by a lethal supergene[J]. Nature genetics, 2016, 48(1): 7-8.

2.Küpper C, Stocks M, Risse J E, et al. A supergene determines highly divergent male reproductive morphs in the ruff[J]. Nature genetics, 2015.

3.Lamichhaney S, Fan G, Widemo F, et al. Structural genomic changes underlie alternative reproductive strategies in the ruff (Philomachus pugnax)[J]. Nature genetics, 2016, 48(1): 84-88.